1994. aastal loodi Tartus Slaavi kultuuriühingu koosseisus vene kultuuripärandi säilitamise ja populariseerimise ning eesti kultuuripärandiga tutvumise eesmärgil lektoorium, kus tuntud Tartu ülikooli professorid Volpert, Reichmann, Kisseljova, Smirnov, Dulitšenko, Stolovitš ja paljud teised pidasid vene ja maailmakirjanduse loenguid. Just sellest lektooriumist kasvas sujuvalt välja Tartu Vene Kultuuri Rahvaülikool, mis oli algselt Slaavi haridus- ja heategevusühingute liitu kuuluva Tallinna Vene Kultuuri Rahvaülikooli filiaal. 2001. aastast registreeriti rahvaülikool iseseisva juriidilise isikuna kui mittetulunduslik haridusühing, mis on loodud täiskasvanute täiendkoolituseks.
Tegevusaastate jooksul on rahvaülikoolis peetud erinevaid, pidevalt uuenevaid kursusi, mille mittetäielikku loetellu kuuluvad majandus, õigus, õiguskeele oskuse alused, ajakirjandus, luuleteksti analüüs, projektijuhtimine, võõrkeeled (inglise, saksa, soome), süvendatud eesti keele õpe, rahvameditsiin ja palju muud.
Uue hingamise sai rahvaülikool 2005. aastal, kui avati muusikaosakond. Harivad kontsertloengud „Maailmaklassika meistriteosed“, „Vene romanss ja rahvalaul“, „See armas hea retro“, „Vanad laulud kõige olulisemast“ on toonud rahvaülikoolile tuntust mitte ainult Eestis, vaid ka piiri taga: Venemaal, Taanis, Poolas, Saksamaal ja mujal.
Tartu Vene Kultuuri Rahvaülikool teeb endiselt tihedat koostööd Tartu ülikooli slavistikaosakonnaga, toetab ühiskonnas aset leidvat lõimumist, tuues oma üritustele ja enda ridadesse kokku eri rahvusest kuulajaid.
